Vermeer is afkomstig uit de jeugdopleiding van Ajax. In juni 2003 werd hij als keeper van Ajax A1 verkozen tot Ajax jeugdspeler van het jaar. In 2004 volgde de overstap naar het beloftenteam. Vanaf het seizoen 2005/2006 maakt hij officieel deel uit van het eerste elftal van Ajax. Omdat Maarten Stekelenburg destijds ook al eerste keus was, besloot Ajax hem in het seizoen 2007/2008 op huurbasis te laten rijpen bij Willem II.
Op 29 september 2006 maakte Vermeer zijn debuut in het eerste elftal van Ajax tijdens de UEFA Cup-wedstrijd Ajax - IK Start (4-0). Vermeer speelde tot nu toe 32 wedstrijden in de hoofdmacht van de Amsterdammers. In 2006 en 2007 werd Vermeer Europees kampioen met het Nederlands elftal onder 21 jaar.
De vernieuwde verbintenis van Vermeer gaat met terugwerkende kracht in per 1 juli 2009.
