Hij was vooral bekend van de Europa Cup I die Celtic in 1967 won ten koste van Internazionale. Met de finale in Lissabon werd deze generatie de Lisbon Lions gedoopt en nog steeds worden de prestaties van dit team met regelmaat herdacht in Glasgow. Celtic was op dat moment de eerste Britse ploeg ooit die de Europa Cup won. Johnstone werd Jinky genoemd door zijn verbazingwekkende acties op de vleugel en zijn dribbelkwaliteiten.
Hij scoorde meer dan 100 goals voor Celtic en speelde 23 interlands voor Schotland. In 2002 werd hij gekozen tot de grootste speler van Celtic allertijden. Jimmy Johnstone won, buiten de Europa Cup, negen Schotse titels, vier Schotse bekers en vijf League Cups. Hij speelde ook in Engeland, Ierland en Amerika.
De laatste jaren voerde hij vaak campagne voor onderzoek naar stamcellen. Hij had zelf sinds 2001 een ziekte die zijn zenuwstelsel afbrak. Oud-teamgenoot Billy McNeill zegt op de Celticsite net zo veel respect voor Johnstone te hebben als voetballer, als voor de manier waarop hij met zijn ziekte omging.
